Environ un an après son entrevue avec Amanda Waller, Bruce Wayne constate l'apparition d'éclaireurs aliens qui sont attirés par la peur de leurs victimes. En novembre 2017, à Gotham City, Batman s'en prend à un voleur et tente de se servir de lui pour attirer un éclaireur. Il réussit à en capturer un, mais l'éclaireur s'autodétruit, laissant derrière sous sillage un schéma représentant trois carrés. Ce schéma se trouvant partout dans les notes de Lex Luthor, Bruce comprend qu'une attaque est imminente et qu'il est temps de constituer son équipe de méta-humains.
Quelques jours plus tard, le monde commémore la mort de Superman, qui s'est sacrifié il y a deux ans. À Metropolis, Lois Lane peine à reprendre une vie normale et se rend régulièrement devant les ruines du monument du Park des Héros. À Smallville, Martha Kent met en vente la maison de la ferme, car elle n'arrivait plus à rembourser le prêt de la banque. À Londres, un groupuscule de terroristes réactionnaires a pris le contrôle du palais de justice d'Old Bailey, prenant plusieurs otages, dont une sortie scolaire. Diana Prince a pris d'assaut le palais et a utilisé le lasso d'Hestia pour obliger l'un des terroristes à lui dire leurs plans. Il a révélé qu'ils avaient une bombe assez puissante pour détruire quatre blocs d'immeubles sous le regard du monde entier. Diana neutralise les terroristes et fait exploser la bombe à l'extérieur du palais. Le chef terroriste tente alors de tuer les otages avec une arme à feu, mais Diana protège les otages en déviant les balles avec ses bracelets et maîtrise ensuite le chef. Ailleurs, Bruce se rend dans un village de pêcheurs islandais retrouver Arthur Curry, alias le protecteur des océans, dit Aquaman. Bruce tente de le rallier à sa cause, en vain.
Bruce commence ses recherches sur les autres potentiels coéquipiers de sa liste de méta-humains. Pour commencer, Barry Allen alias Flash, de Central City, un marginal qui déménage souvent. Il rend visite à son père qui est en prison pour avoir tué sa mère. Barry a protesté de l'innocence de son père, mais il était âgé que de neuf ans et personne ne l'a écouté.. Pour le suivant, Victor Stone alias Cyborg, un ancien étudiant de génie qui grâce à ses exploits au football américain avait obtenu une bourse à la fac de Gotham, mais il est déclaré décédé. À Central City, Barry Allen effectue plusieurs jobs pour pouvoir se payer des études de droit criminel, dans l'espoir de faire sortir son père de prison.
À Metropolis, le Dr Silas Stone, le père de Victor et directeur de S.T.A.R. Labs (un prestataire privé du département de la Défense), dirige les recherches sur le vaisseau kryptonien. De retour chez lui à Gotham, il retrouve son fils. Silas lui fait remarquer qu'il n'est pas obligé de rester caché et lui propose de travailler avec lui sur la « Boîte-mère » (que Silas nomme un Métamorphoseur). Mais Victor cache la Boîte. Il lui en veut de s'être servi du pouvoir de la Boîte pour le sauver. Silas lui fait rappeler que l'accident qui avait failli lui coûter la vie avait tué sa mère et qu'il n'aurait pas supporter de le perdre aussi. Victor lui révèle que chaque jour, il est changé et modifié, et se demande s'il ne fait pas partie de la prochaine invasion alien.
À Themyscira, les Amazones alertent la reine Hippolyte du réveil d'une Boîte-mère qui est sous leur garde dans un bastion. L'artefact brille de mille feux et provoque l'arrivée de Steppenwolf et de plusieurs détachements d'éclaireurs aliens par un Tunnel Boom. À la suite d'une violente confrontation qui coûte la vie à de nombreuses guerrières, Steppenwolf s'empare de la Boîte. Hippolyte envoie une flèche enflammer le sanctuaire des Amazones en Grèce dans l'espoir d'alerter sa fille de l'invasion. Diana reçoit le message à Paris et rejoint alors Bruce à Gotham pour le prévenir de l'invasion et lui parler de Steppenwolf. On le nomme « la Fin des Mondes », un être qui ne vit que pour conquérir. Par millions, ils ont péri par sa hache ou se sont réincarnés dans ses hordes de Paradémons (les éclaireurs aliens). Sur chaque planète où il débarquait, Steppenwolf se servait de trois Boîtes-mères qui, assemblés, forment l'Unité, une force apocalyptique qui ne se contente pas de détruire les mondes, mais également de reformer ceux-ci pour qu'ils deviennent comme Apokolips, terre d'origine de Steppenwolf. Il y a cinq mille ans, il s'est rendu sur Terre, mais il dut affronter une alliance exceptionnelle des trois peuples : les Amazones, les Atlantes (peuple des Océans auquel appartient Aquaman) et toutes les tribus humaines, aidés par un Green Lantern ainsi que trois Anciens Dieux (Zeus, Arès et Artémis). Steppenwolf perdit pour la première fois et jura de revenir prendre sa revanche. Abandonnées sur Terre, les Boîtes-mères étaient trop dangereuses pour rester ensemble. L'une fut confiée aux Amazones. Une autre aux Atlantes. Toutes deux verrouillées et mises sous bonne garde dans des bastions. La Boîte des Hommes fut enterrée en secret afin qu'aucune tribu se soit tenté d'utiliser son pouvoir contre une tribu rivale. Les Atlantes furent confinés sous les mers et les Amazones à Themyscira, qu'elles n'ont pas le droit de quitter.
Bruce reçoit la localisation de Barry Allen. Ce dernier rentre chez lui et fait sa rencontre. Bruce lui dit qu'il sait qu'il a des pouvoirs, ce que Barry confirme en esquivant un Batarang grâce à sa vitesse. Découvrant alors que Bruce Wayne est Batman et que celui-ci veut le recruter, Barry accepte sans hésitation. De son côté, Diana tente de trouver Victor Stone. Il finit par rencontrer Diana qui tente de le convaincre de rejoindre leur cause mais ce dernier, hésitant, décide de partir. Pendant ce temps, Aquaman sauve un pêcheur dont le bateau s'enfonça dans l'océan. Après avoir amené le pêcheur dans un bar, Arthur découvre que cet incident a été provoqué par un Paradémon. Il décide de se rendre au bastion où est gardé la Boîtes-mères des Atlantes. Au même moment, Steppenwolf se rend aussi dans ce bastion. Il massacre tous les gardes, à l'exception de Mera, sauvée in extremis par Arthur. Aquaman domine d'abord le combat grâce à son avantage naturel mais se fait lui aussi surpasser par l'alien qui se replie finalement en s'emparant d'une deuxième Boîte-mère. Après la bataille, Mera discute avec Arthur. Elle le reconnaît comme étant le premier-né de la reine Atlanna. Alors qu'Arthur est sur le point de partir, Mera lui révèle qu'elle avait connu sa mère, mais Arthur rétorque qu'il n'a pas eu cette chance. Quand les parents de Mera sont partis dans une guerre, Atlanna a recueilli Mera. Arthur en veut à sa mère de l'avoir abandonné lui et son père. Mera lui dit qu'elle a fait cela pour lui sauver la vie. Elle finit en lui disant que c'est à Atlanna qui aurait appartenu de suivre Steppenwolf en surface pour l'arrêter. Mais maintenant, cela repose sur lui. Ce dernier lui demande alors une chose. Dans la centrale nucléaire désaffectée de Pozharnov, dans le nord de la Russie, Steppenwolf place deux Boîtes-mères dans une stèle. Il comprend que si la première Boîte-mère l'a convoquée c'est parce que la mort de Superman a plongé le monde dans la terreur et le désespoir. Une fois que Steppenwolf aura accompli sa tâche, son exil prendra fin et il prendra enfin place auprès des Nouveaux Dieux. Il envoie ses Paradémons à la recherche de la dernière Boîte-mère.
Bruce et Barry rejoignent Diana à Gotham City qui les prévient que Victor a besoin de temps pour réfléchir et aperçoivent le Bat-Signal au loin, déclenché par le commissaire Gordon. Ce dernier, averti de la présence des Paradémons à Gotham et Metropolis, décide de prévenir les trois protagonistes que huit employés de S.T.A.R. Labs ont été kidnappés. Diana en conclut que les Paradémons ont dû flairer l'odeur de l'une des Boîtes-mères et qu'ils ont alors emporté ces gens pour les interroger. Victor arrive à son tour et les prévient que son père a lui aussi été enlevé. D'après Gordon, sa cartographique des apparitions de Paradémons ne montre aucune constante et que les lignes ne convergent pas. Mais Victor en déduit que celles-ci mènent à l'île de Braxton (autrefois nommé l'île de Stryker), qui est située entre les deux villes. En regardant la carte de Gordon, Batman pense avoir trouvé une piste. Les quatre héros parcourent le long du tunnel du projet Metropolis (projet abandonné en 1929) et finissent par arriver juste en dessous de la tour d'aération du tunnel, située sur l'île de Braxton. Ils montent dans cette tour pour accéder à la salle des machines. Sur place, ils affrontent Steppenwolf et les Paradémons tout en arrivant à libérer les captifs. En revanche, malgré les efforts de Wonder Woman et de Cyborg, qui a pris le contrôle du Knightcrawler (le véhicule de combat de Batman), Steppenwolf parvient à se retirer juste au moment où l'impact d'une roquette provoque l'inondation du tunnel, situé en dessous du port de Gotham. Grâce à l'arrivée d'Aquaman (portant une armure atlante et un trident) qui retarde l'inondation du tunnel, l'équipe arrive à sortir de là. Arthur prévient les autres que Steppenwolf s'est déjà emparé de la Boîte-mère des Atlantes. Alors que les héros pensent que Steppenwolf peut s'être emparé de la dernière Boîte, Cyborg arrive avec celle-ci.
Tous les héros rassemblés dans la Batcave, Victor explique que les Anglais ont trouvé la Boîte-mère des humains pendant la Première Guerre mondiale. Elle fut examinée mais sans pouvoir la dater en raison de son ancienneté. Après la guerre, elle fut expédiée aux États-Unis et placée dans les archives du département de la Guerre (qui deviendra le département de la Défense en 1947). Elle fut désignée comme « Objet Secret défense 6-19-82 » et resta dans les archives jusqu'au moment où elle se réveilla le jour de la mort de Superman. Elle fut apportée au S.T.A.R. Labs et Silas Stone a reconnu en elle une matrice d'énergie perpétuelle qui détruit tout en créant. Le père de Victor pensait qu'elle permettrait de créer une énergie illimitée, de nouvelles formules et de la régénération cellulaire. Bruce en vient à la conclusion que la Boîte-mère pourrait ressusciter Superman. Sur l'initiative de Batman, ils décident d'utiliser eux-mêmes son pouvoir associé à la technologie kryptonienne afin de ressusciter Superman, de même que Luthor avait créé la vie avec la dépouille du général Zod afin de créer Doomsday. Wonder Woman est réticente mais accepte de le faire.
Victor et Barry déterrent le cercueil de Clark Kent et s'introduisent dans le vaisseau kryptonien. Ils placent le corps de Clark dans la chambre génétique du vaisseau. Cyborg s'introduit dans l'interface du vaisseau et découvre que Luthor a grillé les circuits en donnant vie à Doomsday. La Boîte ne pourra se réveiller avec si peu de charge. Flash propose alors d'utiliser son pouvoir pour produire un éclair avec une charge suffisante. La manœuvre est un succès, Superman flotte au-dessus du vaisseau et se pose dans le Park des Héros. Bien qu'il soit de retour parmi les vivants, il est complètement déboussolé et désorienté. Cyborg, ne contrôlant pas son système d'auto-défense, ouvre le feu sur Superman ressuscité. Voyant cet acte comme une menace, le Kryptonien engage immédiatement une confrontation face à l'équipe qu'il domine largement. Il s'en prend notamment à Batman, qui ne doit son salut qu'à l'arrivée de Lois Lane, la seule personne réellement en mesure de lui faire retrouver ses esprits. D'abord hostile et confus, Clark Kent s'adoucit mais reste convalescent. Il part avec Lois à Smallville, retrouver la maison de son enfance afin de se rétablir pour de bon.
Steppenwolf profite alors de la distraction des héros pour voler la dernière Boîte-mère. Dans la Batcave, Bruce ressent les effets du vieillissement et Diana est amenée à assumer de plus en plus un rôle de chef. Pendant ce temps, à Pozharnov, les Boîtes-mères se synchronisent, ce qui provoque la création d'un dôme entourant la centrale nucléaire et les habitations. Cyborg localise l'endroit où se trouve Steppenwolf. Sans Superman pour les aider, les justiciers se rendent à Pozharnov. Batman détruit le dôme et distrait l'armée de Paradémons pour permettre aux autres de s'attaquer à Steppenwolf. Mais alors que Batman commencent à être submergé, les autres viennent à son secours. Ensuite, l'équipe distrait Steppenwolf afin de donner suffisamment de temps à Victor pour séparer les Boîtes-mères. Pendant la bataille, une substance cristalline avait été créée par les Boîtes-mères se répand autour de Pozharnov sur des kilomètres et Batman envoie Barry sauver les civils. Steppenwolf finit par mettre à terre Victor. C'est alors que Superman décide d’arriver et le maîtrise facilement. Il part ensuite aider Barry à évacuer tous les civils et une fois fait, il aide Victor à séparer les Boîtes-mères. Mais alors que Steppenwolf refuse de s'avouer vaincu, Superman lance un souffle de glace sur sa hache et Diana brise d'un coup d'épée l'arme de Steppenwolf. Ce dernier, submergé par la peur, est alors attaqué par ses propres légions et est contraint de partir à nouveau en exil à travers un Tunnel Boom.
Tandis que l'équipe célèbre sa victoire, la substance créée par les Boîtes-mères couvre Pozharnov d'un paysage luxuriant. Plus tard, Bruce reprend la ferme des Kent à la banque en rachetant cette dernière, permettant ainsi à Martha d'y revenir. Barry Allen annonce à son père qu'il a été accepté dans un poste à la police scientifique de Central City, sur les recommandations de Bruce Wayne. Diana et Bruce envisagent de restaurer le manoir Wayne pour en faire le quartier général de l'équipe (qui deviendra le Hall de Justice). Victor améliore ses capacités avec son père au S.T.A.R. Labs. Aquaman retourne protéger les océans et Wonder Woman continue de lutter pour la justice en arrêtant des criminels. Superman reprend sa vie de journaliste et de protecteur de la Terre.
Scène inter-génériqueFlash et Superman décident de faire une course pour savoir lequel est le plus rapide, le résultat est inconnu.
Scène post-génériqueLex Luthor, qui avait fini par être interné à l'asile d'Arkham, s'est échappé et s’est arrangé pour qu’un détenu chauve prenne sa place. Il s’est ensuite retiré sur un somptueux yacht privé, avec un groupe de gardes du corps féminins. Luthor contacte Slade Wilson, l’invitant à le rejoindre sur son yacht à Monaco. Il informe Wilson que Superman et ses amis sont en train de fonder la Justice League. Luthor lui dit alors qu'ils doivent rendre la partie plus équitable en formant leur propre ligue (l'Injustice League).